第一輛Bugatti Type 35於1924年8月3日在法國Lyon GP賽事中首發，其搭載以Type 29為基礎的直列八缸置頂凸輪軸2.0升每缸三汽門引擎，缸徑為60mm、衝程88mm，總計Type 35的產量為96部。
Type 35全新的動力傳動系統共配置五具主要的軸承，其中一具為特殊的球狀軸承系統，這使得引擎轉速可高達6,000rpm，並具有堅實的90hp最大馬力輸出；Type 35結實的前後輪軸搭配葉片彈簧，後輪更採用鼓式煞車，並以纜線控制，其配置的鋁合金輪圈、以及減少簧下重量的空心前輪軸結構，在1920年代也是十分新奇的配置。
Bugatti Type 35B所搭載的直列八缸動力結合了Type 35T的2.3升引擎、與Type 35C的機械增壓系統，使得其具備140ps的馬力輸出。
Bugatti Type 35家族車系裡的最後一款車型即為1927年發表的Type 35B，Type 35B原名Type 35TC，因為它與Type 35T共用2.3升引擎、並結合Type 35C所採用的大型機械增壓器，這使得Type 35B具備140ps的最大馬力，而Type 35B僅生產45輛，其中的一輛更贏得1929年的法國GP冠軍。
